Каменная церковь Иоанна Богослова была построена в 1681 - 1687 годах вместо двух сгоревших деревянных церквей XVI века. Церковь построена в стиле барокко и классицизма, считается подлинным культурным наследием и одной из старинных православных церквей Костромы. Возведение каменной ограды с тремя воротами в том же стиле заканчивают к 1811 году.
Церковь построена в Ипатьевской слободе, недалеко от Ипатьевского монастыря и немного напоминает монастырский Троицкий собор. До наших дней застройка слободы сохранила облик 17-го столетия без существенных изменений.
Главная достопримечательность церкви — росписи, сделанные внутри храма и занимающие все его пространство. Храм расписывала артель костромских иконописцев во главе с Федором Логиновым в 1735 году. Имена художников перечислены на клейме, сохранившемся на северной стене храма.
В начале XX века к храму была пристроена трапезная в “кричащем” псевдорусском стиле. Прежняя трапезная была воссоздана в 1960-м году в ходе реставрационных работ. Церковь была открыта до 1949 года, после чего ее закрыли на реставрацию, а в 1960-м году в здании храма разместили экспозицию Костромского историко-архитектурного музея. Впоследствии, пока музей в Ипатьевском монастыре занимал всю его территорию, в храме располагалась община Ипатьевского монастыря. В 2005 году храм вывели из монастыря и обратили в приходской.